Мы идем по ложному следу? Церебральная микроциркуляция после субарахноидального кровоизлияния

30.12.2015
630

Department of Neurosurgery, Department of Neuroradiology, Institute for Stroke and Dementia Research and Munich Cluster for Systems Neurology (SyNergy), University of Munich Medical Center, Munich, Germany.

Субарахноидальное кровоизлияние (САК) представляет собой тяжелый подтип геморрагического инсульта с особенно неблагоприятными исходами, ограниченными терапевтическими возможностями и плохо изученной патофизиологией [1]. Оно развивается ­c частотой около 6–10 случаев на 100 тыс. пациентов ­с нарушением мозгового кровообращения, таким образом, на его долю приходится от 3 до 4% всех случаев инсульта [2, 3]. Распространенность САК достигает максимума в ≈55 лет, следовательно, на САК приходится 25% потерь всех продуктивных лет жизни при всех подтипах инсульта [4]. В связи с этим при общем объеме ежегодных затрат >5 млрд Евро/$ 5,5 млрд ­в Европейском Союзе и США по отдельности, САК является огромной социально-экономической проблемой, а расходы на его лечение практически равнозначны расходам на лечение ишемического инсульта, т.е. состояния, которое встречается в 20 раз чаще [5, 6].

В 85% случаев САК развивается в результате спонтанного разрыва церебральной аневризмы. К менее распространенным причинам развития САК относятся артериовенозные мальформации, черепно-мозговые травмы, злоупотребление психоактивными веществами, васкулиты и аномалии сосудов спинного мозга (рис. 1, см. на цв. вклейке) [7]. Кровоизлияние в субарахноидальное пространство вызывает мучительную головную боль из-за контакта крови с твердой мозговой оболочкой (рис. 2, см. на цв. вклейке) и быстрое резкое повышение внутричерепного давления из-за проникновения крови из сосудов во внутричерепное пространство и развития гематомы. При стойкой выраженной внутричерепной гипертензии происходит снижение церебрального перфузионного давления (ЦПД), у пациентов снижается уровень сознания и повышается риск развития летального исхода в течение нескольких минут из-за глобальной церебральной ишемии. Действительно, до 21% пациентов с САК умирают ­до оказания медицинской помощи [8]. Несмотря ­на значительные успехи в области интенсивной терапии и нейрореанимации, а также улучшение хирургических и минимально инвазивных методов профилактики развития повторных кровоизлияний, летальный исход в течение 30 дней у госпитализированных пациентов развивается в трети случаев [9], и этот показатель не претерпел существенных изменений на протяжении последних трех десятилетий [10, 11].

Спазм крупных артерий как механизм развития ишемии после кровоизлияния

Основной причиной смерти после САК являются обширные ишемические инсульты, о чем говорил еще E.G. Robertson в 1949 г. [12]. Поскольку в 1950-е и 1960-е гг. в многочисленных клинических [13] и экспериментальных [14] исследованиях приводили данные о развитии спазма крупных артерий в течение 7–10 дней­ после первичного кровоизлияния, было высказано предположение, что этот спазм, встречающийся ­у 40–60% пациентов с САК, является основной причиной развития ишемического инсульта [15]. Однако на сегодняшний день при использовании стратегий по лечению отсроченного вазоспазма не удалось улучшить исход после САК, о чем свидетельствуют результаты недавно опубликованного испытания Clazosentan to Overcome Neurological Ischemia and Infarct Occurring After Subarachnoid Hemorrhage (CONCIOUS-2) [16]. В этом исследовании показали, что в основе развития постгеморрагической ишемии лежат механизмы, отличные от спазма крупных артерий, и в течение последних десятилетий это феномен был в центре внимания большинства научно-исследовательских работ по изучению патогенеза САК [17, 18]. Из-за этого сдвига парадигмы в области САК цель настоящей работы заключалась в анализе и обсуждении данных, свидетельствующих о том, что основным компонентом патогенеза САК является не спазм крупных артерий, ­а механизмы развития дисфункции церебральной микроциркуляции.

Альтернативные механизмы развития ишемии после кровоизлияния

Уже в 1969 г. M.R. Crompton [19] показал, что распределение небольших очагов ишемии не всегда совпадает с бассейном сосуда с аневризмой, в связи с чем развитие этих очагов нельзя было объяснить исключительно спазмом или окклюзией артерии. Клинические исследования, проведенные в тот же период, продемонстрировали, что снижение церебрального кровотока (CBF) не всегда совпадало со спазмом артерий, кровоснабжающих соответствующие области головного мозга [20, 21], и наличие спазма сосудов не коррелировало с показателями летальности и неблагоприятными исходами [22]. ­

В последних клинических исследованиях выявили выраженное стойкое снижение CBF независимо от церебрального перфузионного давления, которое развивалось в течение первых суток после САК, т.е. задолго до того отсроченного спазма крупных артерий [23, 24]. В других исследованиях также не удалось обнаружить закономерной корреляции между спазмом крупных артерий и ишемией вещества головного мозга, кровоснабжаемого спазмированными артериями [25, 26]. Следовательно, как предположили J.B. Bederson и соавт. [27] еще 20 лет назад, постгеморрагическая ишемия может быть вызвана изменениями на уровне церебральной микроциркуляции.

Микроциркуляторные нарушения

Гипотеза о том, что церебральная микроциркуляция вовлечена в развитие постгеморрагической церебральной ишемии была основана на данных экспериментальных исследований, показывающих, что сразу после САК настолько резко повышается внутричерепное давление, что CBF (и параллельно ЦПД) снижается почти до нуля [28, 29], вызывая тем самым развитие глобальной церебральной ишемии [30, 31]. После остановки кровотечения внутричерепное давление снижается до уровня, определяемого размером гематомы, и ЦПД нормализуется [29, 32]. Однако, не...

Список литературы

  1. Mozaffarian D., Benjamin E.J., Go A.S., Arnett D.K., Blaha M.J., Cushman M., et al; American Heart Association Statistics Committee and Stroke Statistics Subcommittee. Heart disease and stroke statistics–2015 update: a report from the American Heart Association. Circulation. 2015;131:e29–322. doi: 10.1161/CIR.0000000000000152.
  2. van Asch C.J., Luitse M.J., Rinkel G.J., van der Tweel I., Algra A., Klijn C.J. Incidence, case fatality, and functional outcome ­of intracerebral haemorrhage over time, according to age, sex, and ethnic origin: a systematic review and meta-analysis. Lancet Neurol. 2010;9:167–176. doi: 10.1016/S1474-4422(09)70340-0.
  3. van Gijn J., Rinkel G.J. Subarachnoid haemorrhage: diagnosis, causes and management. Brain. 2001;124(Pt 2):249–278.
  4. Johnston S.C., Selvin S., Gress D.R. The burden, trends, and demographics of mortality from subarachnoid hemorrhage. Neurology. 1998;50:1413–1418.
  5. Rivero-Arias O., Gray A., Wolstenholme J. Burden of disease and costs of aneurysmal subarachnoid haemorrhage (aSAH) in the United Kingdom. Cost Eff Resour Alloc. 2010;8:6. doi: 10.1186/1478-7547-8-6.
  6. Dodel R., Winter Y., Ringel F., Spottke A., Gharevi N., Müller I., et al. Cost of illness in subarachnoid hemorrhage: a German longitudinal study. Stroke. 2010;41:2918–2923. doi: 10.1161/STROKEAHA.110.586826.
  7. Carvi y Nievas M.N., Archavlis E. Atypical causes of nontraumatic intracranial subarachnoid hemorrhage. Clin Neurol Neurosurg. 2009;111:354–358. doi: 10.1016/j.clineuro.2008.11.010.
  8. Huang J., van Gelder J.M. The probability of sudden death from rupture of intracranial aneurysms: a meta-analysis. Neurosurgery. 2002;51:1101–5, discussion 1105.
  9. Lovelock C.E., Rinkel G.J., Rothwell P.M. Time trends in outcome of subarachnoid hemorrhage: population-based study and systematic review. Neurology. 2010;74:1494–1501. doi: 10.1212/WNL.0b013e3181dd42b3.
  10. Nieuwkamp D.J., Setz L.E., Algra A., Linn F.H., de Rooij N.K., Rinkel G.J. Changes in case fatality of aneurysmal subarachnoid haemorrhage over time, according to age, sex, and region: a meta-analysis. Lancet Neurol. 2009;8:635–642. doi: 10.1016/S1474-4422(09)70126-7.
  11. Hop J.W., Rinkel G.J., Algra A., van Gijn J. Case-fatality rates and functional outcome after subarachnoid hemorrhage: a systematic review. Stroke. 1997;28:660–664.
  12. Robertson E.G. Cerebral lesions due to intracranial aneurysms. Brain. 1949;72(Pt. 2):150–185.
  13. Fletcher T.M., Taveras J.M., Pool J.L. Cerebral vasospasm ­in angiography for intracranial aneurysms. Incidence and significance in one hundred consecutive angiograms. Arch Neurol. 1959;1:38–47.
  14. Simeone F.A., Ryan K.G., Cotter J.R. Prolonged experimental cerebral vasospasm. J Neurosurg. 1968;29:357–366. doi: 10.3171/jns.1968.29.4.0357.
  15. Stornelli S.A., French J.D. Subarachnoid hemorrhage–factors ­in prognosis and management. J Neurosurg. 1964;21:769–780. ­doi: 10.3171/jns.1964.21.9.0769.
  16. Macdonald R.L., Higashida R.T., Keller E., Mayer S.A., Molyneux A., Raabe A., et al. Clazosentan, an endothelin receptor antagonist, ­in patients with aneurysmal subarachnoid haemorrhage undergoing surgical clipping: a randomised, double-blind, placebo-controlled phase 3 trial (CONSCIOUS-2). Lancet Neurol. 2011;10:618–625. doi: 10.1016/S1474-4422(11)70108-9.
  17. Sehba F.A., Hou J., Pluta R.M., Zhang J.H. The importance ­of early brain injury after subarachnoid hemorrhage. Prog Neurobiol. 2012;97:14–37. doi: 10.1016/j.pneurobio.2012.02.003.
  18. Budohoski K.P., Guilfoyle M., Helmy A., Huuskonen T., Czosnyka M., Kirollos R., et al. The pathophysiology and treatment of delayed cerebral ischaemia following subarachnoid haemorrhage. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2014;85:1343–1353. doi: 10.1136/jnnp-2014-307711.
  19. Crompton M.R. Cerebral infarction following the rupture of cerebral verry aneurysmas. Brain. 2014;2:263–80.
  20. Heilbrun M.P., Olesen J., Lassen N.A. Regional cerebral blood flow studies in subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 1972;37:36–44. doi: 10.3171/jns.1972.37.1.0036.
  21. Zingesser L.H., Schechter M.M., Dexter J., Katzman R., Scheinberg L.C. On the significance of spasm associated with rupture of a cerebral aneurysm. The relationship between spasm ­as noted angiographically and regional blood flow determinations. Arch Neurol. 1968;18:520–528.
  22. Millikan C.H. Cerebral vasospasm and ruptured intracranial aneurysm. Arch Neurol. 1975;32:433–449.
  23. Schubert G.A., Seiz M., Hegewald A.A., Manville J., Thomé C. Hypoperfusion in the acute phase of subarachnoid hemorrhage. Acta Neurochir Suppl. 2011;110(Pt 1):35–38. doi: 10.1007/978-3-7091-0353-1_6.
  24. Honda M., Sase S., Yokota K., Ichibayashi R., Yoshihara K., Sakata Y., et al. Early cerebral circulatory disturbance in patients suffering subarachnoid hemorrhage prior to the delayed cerebral vasospasm stage: xenon computed tomography and perfusion computed tomography study. Neurol Med Chir (Tokyo). 2012;52:488–494.
  25. Ohkuma H., Manabe H., Tanaka M., Suzuki S. Impact of cerebral microcirculatory changes on cerebral blood flow during cerebral vasospasm after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Stroke. 2000;31:1621–1627.
  26. Weidauer S., Vatter H., Beck J., Raabe A., Lanfermann H., Seifert V., et al. Focal laminar cortical infarcts following aneurysmal subarachnoid haemorrhage. Neuroradiology. 2008;50:1–8. doi: 10.1007/s00234-007-0294-1.
  27. Bederson J.B., Germano I.M., Guarino L. Cortical blood flow and cerebral perfusion pressure in a new noncraniotomy model of subarachnoid hemorrhage in the rat. Stroke. 1995;26:1086–91, discussion 1091.
  28. Bederson J.B., Germano I.M., Guarino L. Cortical blood flow and cerebral perfusion pressure in a new noncraniotomy model of subarachnoid hemorrhage in the rat. Stroke. 1995;26:1086–91, discussion 1091.
  29. Feiler S., Friedrich B., Schöller K., Thal S.C., Plesnila N. Standardized induction of subarachnoid hemorrhage in mice by intracranial pressure monitoring. J Neurosci Methods. 2010;190:164–170. doi: 10.1016/j.jneumeth.2010.05.005.
  30. Claassen J., Carhuapoma J.R., Kreiter K.T., Du E.Y., Connolly E.S., Mayer S.A. Global cerebral edema after subarachnoid hemorrhage: frequency, predictors, and impact on outcome. Stroke. 2002;33:1225–1232.
  31. Plesnila N. Pathophysiological role of global cerebral ischemia following subarachnoid hemorrhage: the current experimental evidence. Stroke Res Treat. 2013;2013:651958. doi: 10.1155/2013/651958.
  32. Zausinger S., Thal S.C., Kreimeier U., Messmer K., Schmid-Elsaesser R. Hypertonic fluid resuscitation from subarachnoid hemorrhage in rats. Neurosurgery. 2004;55:679–86, discussion 686.
  33. Cahill J., Cahill W.J., Calvert J.W., Calvert J.H., Zhang J.H. Mechanisms of early brain injury after subarachnoid hemorrhage. J Cereb Blood Flow Metab. 2006;26:1341–1353. doi: 10.1038/sj.jcbfm.9600283.
  34. Herz D.A., Baez S., Shulman K. Pial microcirculation in subarachnoid hemorrhage. Stroke. 1975;6:417–424.
  35. Bederson J.B., Levy A.L., Ding W.H., Kahn R., DiPerna C.A., Jenkins A.L. 3rd, et al. Acute vasoconstriction after subarachnoid hemorrhage. Neurosurgery. 1998;42:352–60, discussion 360.
  36. Uhl E., Lehmberg J., Steiger H.J., Messmer K. Intraoperative detection of early microvasospasm in patients with subarachnoid hemorrhage by using orthogonal polarization spectral imaging. Neurosurgery. 2003;52:1307–15, discussion 1315.
  37. Pennings F.A., Bouma G.J., Ince C. Direct observation of the human cerebral microcirculation during aneurysm surgery reveals increased arteriolar contractility. Stroke. 2004;35:1284–1288. doi: 10.1161/01. STR.0000126039.91400.cb.
  38. Friedrich B., Müller F., Feiler S., Schöller K., Plesnila N. Experimental subarachnoid hemorrhage causes early and long-lasting microarterial constriction and microthrombosis: an in-vivo microscopy study. J Cereb Blood Flow Metab. 2012;32:447–455. doi: 10.1038/jcbfm.2011.154.
  39. Carrera E., Kurtz P., Badjatia N., Fernandez L., Claassen J., Lee K., et al. Cerebrovascular carbon dioxide reactivity and delayed cerebral ischemia after subarachnoid hemorrhage. Arch Neurol. 2010;67:434–439. doi: 10.1001/archneurol.2010.43.
  40. Budohoski K.P., Czosnyka M., Smielewski P., Kasprowicz M., Helmy A., Bulters D., et al. Impairment of cerebral autoregulation predicts delayed cerebral ischemia after subarachnoid hemorrhage: a prospective observational study. Stroke. 2012;43:3230–3237. doi: 10.1161/STROKEAHA.112.669788.
  41. Iadecola C., Pelligrino D.A., Moskowitz M.A., Lassen N.A. Nitric oxide synthase inhibition and cerebrovascular regulation. J Cereb Blood Flow Metab. 1994;14:175–192. doi: 10.1038/jcbfm.1994.25.
  42. Sehba F.A., Schwartz A.Y., Chereshnev I., Bederson J.B. Acute decrease in cerebral nitric oxide levels after subarachnoid hemorrhage. J Cereb Blood Flow Metab. 2000;20:604–611. ­doi: 10.1097/00004647-200003000-00018.
  43. Sun B.L., Zhang S.M., Xia Z.L., Yang M.F., Yuan H., Zhang J., et al. L-arginine improves cerebral blood perfusion and vasomotion of microvessels following subarachnoid hemorrhage in rats. ­Clin Hemorheol Microcirc. 2003;29:391–400.
  44. Nishizawa S., Yamamoto S., Yokoyama T., Ryu H., Uemura K. Chronological changes of arterial diameter, cGMP, and protein kinase C in the development of vasospasm. Stroke. 1995;26:1916–20, discussion 1920.
  45. Sehba F.A., Mostafa G., Friedrich V. Jr, Bederson J.B. Acute microvascular platelet aggregation after subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2005;102:1094–1100. doi: 10.3171/jns.2005.102.6.1094.
  46. Sehba F.A., Friedrich V. Jr, Makonnen G., Bederson J.B. Acute cerebral vascular injury after subarachnoid hemorrhage and its prevention by administration of a nitric oxide donor. J Neurosurg. 2007;106:321–329. doi: 10.3171/jns.2007.106.2.321.
  47. Koide M., Bonev A.D., Nelson M.T., Wellman G.C. Inversion ­of neurovascular coupling by subarachnoid blood depends on large-conductance Ca2+-activated K+ (BK) channels. Proc Natl Acad Sci U S A. 2012;109:E1387–E1395. doi: 10.1073/pnas.1121359109.
  48. Nystoriak M.A., O’Connor K.P., Sonkusare S.K., Brayden J.E., Nelson M.T., Wellman G.C. Fundamental increase in pressure-dependent constriction of brain parenchymal arterioles from subarachnoid hemorrhage model rats due to membrane depolarization. Am J Physiol Heart Circ Physiol. 2011;300:H803–H812. doi: 10.1152/ajpheart.00760.2010.
  49. Wellman G.C., Koide M. Impact of subarachnoid hemorrhage on parenchymal arteriolar function. Acta Neurochir Suppl. 2013;115:173–177. doi: 10.1007/978-3-7091-1192-5_33.
  50. Golino P., Ashton J.H., Buja L.M., Rosolowsky M., Taylor A.L., McNatt J., et al. Local platelet activation causes vasoconstriction of large epicardial canine coronary arteries in vivo. Thromboxane A2 and serotonin are possible mediators. Circulation. 1989;79:154–166.
  51. Konidala S., Gutterman D.D. Coronary vasospasm and the regulation of coronary blood flow. Prog Cardiovasc Dis. 2004;46:349–373.
  52. Suzuki S., Kimura M., Souma M., Ohkima H., Shimizu T., Iwabuchi T. Cerebral microthrombosis in symptomatic cerebral vasospasm – a quantitative histological study in autopsy cases. Neurol Med Chir (Tokyo). 1990;30:309–316.
  53. Rosenblum W.I. Platelet adhesion and aggregation without endothelial denudation or exposure of basal lamina and/or collagen. J Vasc Res. 1997;34:409–417.
  54. Dorhout Mees S.M., van den Bergh W.M., Algra A., Rinkel G.J. Antiplatelet therapy for aneurysmal subarachnoid haemorrhage. Cochrane Database Syst Rev. 2007;CD006184.
  55. Dóczi T. The pathogenetic and prognostic significance of blood-brain barrier damage at the acute stage of aneurysmal subarachnoid haemorrhage. Clinical and experimental studies. Acta Neurochir (Wien). 1985;77:110–132.
  56. Kamiya K., Kuyama H., Symon L. An experimental study of the acute stage of subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 1983;59:917–924. doi: 10.3171/jns.1983.59.6.0917.
  57. Johshita H., Kassell N.F., Sasaki T., Ogawa H. Impaired capillary perfusion and brain edema following experimental subarachnoid hemorrhage: a morphometric study. J Neurosurg. 1990;73:410–417. doi: 10.3171/jns.1990.73.3.0410.
  58. Sehba F.A., Friedrich V. Cerebral microvasculature is an early target of subarachnoid hemorrhage. Acta Neurochir Suppl. 2013;115:199–205. doi: 10.1007/978-3-7091-1192-5_37.
  59. Feiler S., Plesnila N., Thal S.C., Zausinger S., Schöller K. Contribution of matrix metalloproteinase-9 to cerebral edema and functional outcome following experimental subarachnoid hemorrhage. Cerebrovasc Dis. 2011;32:289–295. doi: 10.1159/000328248.
  60. Badaut J., Brunet J.F., Grollimund L., Hamou M.F., Magistretti P.J., Villemure J.G., et al. Aquaporin 1 and aquaporin 4 expression ­in human brain after subarachnoid hemorrhage and in peritumoral tissue. Acta Neurochir Suppl. 2003;86:495–498.
  61. Ostrowski R.P., Colohan A.R., Zhang J.H. Molecular mechanisms of early brain injury after subarachnoid hemorrhage. Neurol Res. 2006;28:399–414. doi: 10.1179/016164106X115008.
  62. Eisenhut M. Vasospasm in cerebral inflammation
  63. Hansen A.J., Lauritzen M. The role of spreading depression in acute brain disorders. An Acad Bras Cienc. 1984;56:457–479.
  64. Bosche B., Graf R., Ernestus R.I., Dohmen C., Reithmeier T., Brinker G., et al; Members of the Cooperative Study of Brain Injury Depolarizations (COSBID). Recurrent spreading depolarizations after subarachnoid hemorrhage decreases oxygen availability in human cerebral cortex. Ann Neurol. 2010;67:607–617. doi: 10.1002/ana.21943.
  65. Dreier J.P., Körner K., Ebert N., Görner A., Rubin I., Back T., et al. Nitric oxide scavenging by hemoglobin or nitric oxide synthase inhibition by N-nitro-L-arginine induces cortical spreading ischemia when K+ is increased in the subarachnoid space. J Cereb Blood Flow Metab. 1998;18:978–990. doi: 10.1097/00004647-199809000-00007.
  66. Offenhauser N., Windmüller O., Strong A.J., Fuhr S., Dreier J.P. ­The gamut of blood flow responses coupled to spreading depolarization in rat and human brain: from hyperemia to prolonged ischemia. Acta Neurochir Suppl. 2011;110(Pt 1):119–124. ­doi: 10.1007/978-3-7091-0353-1_21.
  67. Vergouwen M.D., Etminan N., Ilodigwe D., Macdonald R.L. Lower incidence of cerebral infarction correlates with improved functional outcome after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. J Cereb Blood Flow Metab. 2011;31:1545–1553. doi: 10.1038/jcbfm.2011.56.
  68. Etminan N., Vergouwen M.D., Macdonald R.L. Angiographic vasospasm versus cerebral infarction as outcome measures after aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Acta Neurochir Suppl. 2013;115:33–40. doi:10.1007/978-3-7091-1192-5_8.
  69. Steiner T., Juvela S., Unterberg A., Jung C., Forsting M., Rinkel G.; European Stroke Organization. European Stroke Organization guidelines for the management of intracranial aneurysms and subarachnoid haemorrhage. Cerebrovasc Dis. 2013;35:93–112. doi: 10.1159/000346087.
  70. Diringer M.N., Bleck T.P., Claude Hemphill J. 3rd, Menon D., Shutter L., Vespa P., et al; Neurocritical Care Society. Critical care management of patients following aneurysmal subarachnoid hemorrhage: recommendations from the Neurocritical Care Society’s Multidisciplinary Consensus Conference. Neurocrit Care. 2011;15:211–240. doi: 10.1007/s12028-011-9605-9.
  71. Salomone S., Soydan G., Moskowitz M.A., Sims J.R. Inhibition ­of cerebral vasoconstriction by dantrolene and nimodipine. Neurocrit Care. 2009;10:93–102. doi: 10.1007/s12028-008-9153-0.
  72. Terpolilli N.A., Moskowitz M.A., Plesnila N. Nitric oxide: considerations for the treatment of ischemic stroke. J Cereb Blood Flow Metab. 2012;32:1332–1346. doi: 10.1038/jcbfm.2012.12.
  73. Sehba F.A., Ding W.H., Chereshnev I., Bederson J.B. Effects ­of S-nitrosoglutathione on acute vasoconstriction and glutamate release after subarachnoid hemorrhage. Stroke. 1999;30:1955–1961.
  74. Pluta R.M., Afshar J.K., Thompson B.G., Boock R.J., Harvey-White J., Oldfield E.H. Increased cerebral blood flow but no reversal ­or prevention of vasospasm in response to L-arginine infusion after subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2000;92:121–126. ­doi: 10.3171/jns.2000.92.1.0121.
  75. Pluta R.M., Dejam A., Grimes G., Gladwin M.T., Oldfield E.H. Nitrite infusions to prevent delayed cerebral vasospasm in a primate model of subarachnoid hemorrhage. JAMA. 2005;293:1477–1484. ­doi: 10.1001/jama.293.12.1477.
  76. Agrawal A., Patir R., Kato Y., Chopra S., Sano H., Kanno T. Role ­of intraventricular sodium nitroprusside in vasospasm secondary ­ to aneurysmal subarachnoid haemorrhage: a 5-year prospective study with review of the literature. Minim Invasive Neurosurg. 2009;52:5–8. doi: 10.1055/s-0028-1085454.
  77. Terpolilli N.A., Kim S.W., Thal S.C., Kataoka H., Zeisig V., Nitzsche B., et al. Inhalation of nitric oxide prevents ischemic brain damage ­in experimental stroke by selective dilatation of collateral arterioles. Circ Res. 2012;110:727–738. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.111.253419.
  78. Terpolilli N.A., Kim S.W., Thal S.C., Kuebler W.M., Plesnila N. Inhaled nitric oxide reduces secondary brain damage after traumatic brain injury in mice. J Cereb Blood Flow Metab. 2013;33:311–318. ­doi: 10.1038/jcbfm.2012.176.
  79. Li Y.S., Shemmer B., Stone E., A Nardi M., Jonas S., Quartermain D. Neuroprotection by inhaled nitric oxide in a murine stroke model is concentration and duration dependent. Brain Res. 2013;1507:134–145. doi:10.1016/j.brainres.2013.02.031.
  80. Zhu C., Sun Y., Gao J., Wang X., Plesnila N., Blomgren K. Inhaled nitric oxide protects males but not females from neonatal mouse hypoxiaischemia brain injury. Transl Stroke Res. 2013;4:201–207. doi: 10.1007/s12975-012-0217-2.
  81. Fox-Robichaud A., Payne D., Hasan S.U., Ostrovsky L., Fairhead T., Reinhardt P., et al. Inhaled NO as a viable antiadhesive therapy for ischemia/reperfusion injury of distal microvascular beds. J Clin Invest. 1998;101:2497–2505. doi: 10.1172/JCI2736.82.
  82. Hagberg I.A., Sølvik U.Ø., Opdahl H., Roald H.E., Lyberg T. Inhalation of nitric oxide inhibits ADP-induced platelet aggregation and alpha-granule release. Platelets. 1999;10:382–390. ­doi: 10.1080/09537109975852.
  83. Fattouch K., Sbraga F., Bianco G., Speziale G., Gucciardo M., Sampognaro R., et al. Inhaled prostacyclin, nitric oxide, and nitroprusside in pulmonary hypertension after mitral valve replacement. J Card Surg. 2005;20:171–176. doi: 10.1111/j.0886-0440.2005.200383w.x.

Полный текст публикаций доступен только подписчикам

Нет комментариев

Комментариев: 0

Вы не можете оставлять комментарии
Пожалуйста, авторизуйтесь